Зона-51

Во время войны служил в лондонском отделе контрразведки (X-2) Офиса стратегических служб, в феврале 1944 года стал главой итальянской секции в Лондоне, в ноябре был переведён в Италию в качестве командира отдела Z тайной контрразведки, занимавшегося расшифровкой немецких радиошифровок (программа Ultra). К концу войны возглавил итальянский отдел X-2.

После окончания войны остался на работе в Управлении стратегических служб и его преемниках, и стал одним из ключевых сотрудников, основавших современное ЦРУ.

С 1949 года отвечал за связи с союзными разведывательными службами, а с 1951 года курировал отношения с израильскими спецслужбами Моссад и Шин Бет. В числе его близких контактов был работавший в Вашингтоне Ким Филби, которому предрекали пост руководителя британской Секретной разведывательной службы (MI-6), однако, после того, как Гай Бёрджесс и Дональд Маклэйн сбежали в СССР, Филби попал под подозрение и был отозван из Вашингтона. В последующем выяснится, что он был советским шпионом.

В 1954 году Аллен Даллес, назначенный директором Центральной разведки, назначил Энглтона на пост руководителя контрразведывательной службы, который он занимал до конца своей карьеры. В его обязанности, кроме координации с разведслужбами союзников, теперь входила и внешняя разведка, а также контрразведка.[5 - R. Corley, Victor Grayevsky. Journalist and double agent (Obituary),The Independent 17 ноября 2007] Знакомство Энглтона с методами проникновения в разведывательные службы, почерпнутыми из его военного опыта и опыта операций ЦРУ по проникновению, а также личное знакомство с членом «Кембриджской четверки» Кимом Филби, оказавшимся советским агентом, заставили его постоянно исходить из предположения, что в ЦРУ также работают перебежчики и агенты недружественных разведок, и обосновали необходимость строгих проверок.

Наиболее ярко это проявилось в деле перебежчиков из СССР Юрия Носенко и Анатолия Голицына.

В декабре 1961 года майор КГБ Анатолий Голицын с семьёй был вывезен в США. Голицын заявил, что, по его сведениям, в ЦРУ работают советские агенты, и после этого Энглтон получил разрешение работать с Голицыным. Голицын также обвинил в связях с КГБ премьер-министра Соединённого Королевства Харольда Уилсона и президента Финляндии Урхо Кекконена.